期刊： AOB Plants
影响因子：2.9；Q2;
发表时间：2015
摘要: 当植物通过菌根网络( mycorrhizal network，MN )与邻近植物连接时，植物的适应性行为，包括生理、基因调控和防御反应的快速变化可以被改变。这种行为变化的机制包括菌根真菌通过菌根网络定殖，或通过营养物质、防御信号或化感物质的转移进行株间交流。我们重点综述了我们在外生菌根生态系统中的新发现，同时也综述了丛枝菌根系统的最新进展。我们发现，外生菌根植物的行为变化依赖于环境线索、植物邻体的身份和菌根网络的特征。我们将这种现象在森林生态系统中与其他生物网络在更大尺度上进行分层整合，以及当它被打断时我们观察到的结果，表明地下"树木对话"是森林生态系统复杂适应性本质中的一个基本过程。
前言
菌根是一种典型的真菌和植物根系之间的互惠共生关系，真菌取食土壤养分与植物产生的光合产物进行交换(Smith and Read 2008)。土壤中真菌菌丝体的范围很广，真菌物种与寄主植物之间的互利共生通常是漫射的（diffuse），因而形成菌根网络( mycorrhizal networks，MNs )。这些菌根网络由连续的真菌菌丝连接同一或不同物种的两种或多种植物组成。因此，MN可以整合多种植物物种和多种真菌物种，相互作用，提供反馈和适应，构成一个复杂的适应性社会网络。由于其对成员植物和真菌的适应度有积极的影响，MN被认为具有生态和进化意义。我们对这一意义的理解来自于MNs影响网络中连接的植物和真菌的生存、生长、生理、健康、竞争能力和行为。MN如何影响成员植物和真菌越来越多地被理解为涉及植物-真菌-植物的通讯，可能涉及生化信号( Song et al.2010 ; Babikova et al. 2013)、资源转移( Francis and Read 1984; Simard et al. 1997a, b; He et al . 2009 ; Teste et al. 2009)或动作电位驱动的电信号( Baluska et al.2006; Kai et al. 2009)。植物和真菌对这种交流的反应是迅速的，因此可以被描述为行为反应，使我们能够通过植物行为的角度重新关注对MN的意义的理解。在这里，我们深入了解了MNs影响植物行为的机制和条件，并讨论了MNs对植物群落生态和植物-真菌相互作用进化的潜在影响。最后，我们讨论了MN如何影响植物行为，这与将植物群落视为复杂适应系统是一致的。我们对这些模式和过程的理解中的差距凸显出来。
菌根 Mycorrhizas
植物的菌根共生体具有大规模的生态系统后果(Averill et al.2014; Dickie et al. 2014)。其重要性的大小很可能是由于大多数陆生植物倾向于形成它们( Smith and Read 2008; Brundrett 2009 )。这种共生关系的起源被认为是古老的，并且被认为是一种促进植物进行土地定植的机制(Redecker et al. 2000; Humphreys et al. 2010)。菌根共生是一种多对多的关系：植物倾向于与不同种类的真菌(广泛的宿主接受性)形成共生体，同样，真菌种类也倾向于能够定殖不同种类的植物(寄主范围广)。虽然大多数菌根真菌是广泛的宿主共生体，形成广泛的互利共生关系，但少数菌根真菌似乎是专一性的，只发生在单一宿主上( Lang et al. 2011)上。
植物物种往往对特定种类的菌根真菌表现出忠实性，整个生态系统往往由某一类或另一类菌根真菌所主导。到目前为止，最普遍的一类是丛枝菌根真菌( AMF )，它是球囊菌门中的专性生物营养体，在宿主(Smith and Read 2008)的根细胞内形成丛枝，有时形成囊泡。丛枝菌根真菌共生体在温带草原、热带森林和农业系统中占主导地位，但也与一些温带森林树木有关，如柏科和槭树科的成员(Brundrett 2009 )。AMF是微观的，几乎没有形态学特征来区分物种，并通过孢子外观和分子标记进行分类(Rosendahl 2008)，且由于这些真菌( Koch et al. 2004)的非典型遗传而不断引发争议。
菌根的另一大类是外生菌根真菌(EMF)类。虽然与AMF相比，与EMF形成共生关系的植物物种较少(Brundrett 2009)，但EMF的宿主往往分布广泛，数量丰富，并且是其组合中占优势的成员。例如，EMF寄主包括大多数针叶树种(所有的松科植物)、温带和北方森林中的大多数木本灌木种以及双翅目科，这导致EMF在热带森林中也很常见。含有EMF的根尖可以通过宏观特征( Peterson et al 2004)区分，包括：( i )外套膜(包裹着定殖根尖的真菌鞘)和 ( ii ) 表生菌(向外伸入周围土壤的扩散菌丝)。EMF的一些种类形成近地面生长的(指昆虫)蘑菇状物，另一些种类形成地下生的块菌，主要来自担子菌门和子囊菌门门。外生菌状真菌似乎在多个植物科中分别进化而来，迄今为止从系统发育证据中发现了多达66种( Tedersoo et al. 2010)。一些特殊的植物科和属能够与EMF和AMF同时( e.g.杨柳科、桉树)形成有活力的共生体。无论是AMF主导的生态系统还是EMF主导的生态系统都对资源的可利用性产生了大规模的影响。最近已经证明，与EMF主导的系统相比，AMF系统的土壤C: N比率更低，这表明了根本不同的养分循环机制，导致了EMF森林中的碳固存更多(Averillet al.2014)。
EMF和AMF真菌都被证明可以形成网络。我在这里指出了它们的结构和已知的关联，以突出它们之间的差异，尽管存在这些差异，它们似乎都能够通过网络的形成影响植物的行为变化。我们没有充分地探索通过菌根进行交流的潜在机制，因为这个主题在其他地方( Barto et al 2012)已经进行了描述；相反，我们综合证据，并考虑了这一现象的潜在程度和生态系统的后果。
菌根网络：结构与功能 Mycorrhizal Networks: Structure and Function
当多个植物被一个连续的AMF ( Kiers et al. 2011)或EMF菌丝( van der Heijden and Horton 2009 ; Beiler et al. 2010)连接到地下时，就会形成MN (图1 )。网络可以专属于能够与相同真菌形成菌根的植物子集，并可能将单个物种连接起来（例Beiler et al. 2010）。MN也可以包括在内，这可能是AMF系统的情况，在多个植物和真菌物种( Molina et al.1992)之间可以发生联系。关于MNs发生的证据已经积累了半个世纪之久，但它们对生态系统的重要性仅在过去的二十年中得到了广泛的关注。我们现在知道MNs可以影响植物建成( Dickie et al. 2002; Nara 2006)、存活( Horton and Bruns 2001; Te st e et al. 2009; Binghamand Simard 2011)、生理( Wu et al. 2001, 2002)、生长( Teste et al. 2010)和防御化学( Song et al. 2010,2014; Babikova et al. 2013)。这种影响被认为是由于MNs作为植物间资源和胁迫分子交换的途径，或作为真菌接种物的来源而产生的(图1，见综述 Simard et al.2012, 2013, 2015)。例如, 与已定植植物的现有菌根网络的吻合被认为是菌根真菌在原位再生植物中定殖的最常见机制 (van der Heijden and Horton 2009; Kariman et al.. 2012)。通过MNs进行幼苗的定植使它们能够获得足够的土壤养分，用于根系和地上部的生长，从而存活( Te st e et al. 2009; Kariman et al. 2012)。
就像菌根定植一样，通过MNs的植物间资源和信号通量具有改变植物行为的潜力。这些通量包括碳( Simard et al.1997a , b )、水( Egerton Warburtonet al. 2007 ; Bingham and Simard 2011)、氮( Teste et al. 2009)、磷( Eason et al. 1991)、微量营养元素( Asay 2013 )、胁迫化学物质(Song et al. 2010,2014 ; Babikova et al. 2013)和化感物质( Barto et al. 2011)，并且可以发生在同种或不同种的植物之间。然而，了解这些通量对植物行为的潜在影响，首先需要了解传递过程，以及调节这些过程的因素。例如，植物间的资源交换被认为是由MN内的源-库关系（source – sink relationships）调节的，其中一种营养物质充足的植物作为化合物的来源(供体)，为邻近缺乏营养物质的植物提供化合物，从而作为汇(接受者)(Simard et al.2012)。碳和/或养分的长距离运输似乎主要是通过由这些植物间营养差异产生的源库梯度驱动的对流物质流进行的(Simard et al.2012)。真菌菌丝生长也会产生大量的物质流，扩散或主动运输机制可能在真菌生长菌丝前沿的活跃细胞扩增过程中起作用( Heaton et al.2012)。
研究表明，植物库强度在通过MNs控制资源转移的大小和方向方面具有首要重要性，主要体现在：将碳转移到具有高蒸腾速率的快速生长的EMF树苗，或转移到对生存和生长有高呼吸需求的遮荫EMF幼苗(Bajwa 1985 ; Simard et al. 1997a ; Teste et al. 2009,2010)。有机化合物被认为是通过木质部进入受体植物的蒸腾流，然后被主动运输到快速扩张的生物合成组织。在一定条件下，植物源强度也会驱动转移。这体现在受伤害的EMF幼苗根部的活性碳会向健康邻居快速转移(Song et al. 2014)，以及固氮植物或受到施肥的植物会将氮向非固氮植物转移(He et al.. 2009)。相反，通过CO2施肥增加AMF网络中植物的源强度，对碳转移( Fitter et al. 1998)没有影响。尽管在某些情况下，源或库的强度可能占主导地位，但源和库植物(以及菌丝本身内部的源和汇)的同时行为更有可能通过MNs影响碳和养分的转移。例如，在温带针阔混交林( Philip 2006 )北极草原( Deskippe and Simard 2011)中，由于物候的同步变化，参与EMF网络的不同植物的碳转移方向和大小在一个生长季发生变化，从而导致源和汇强度的变化。碳和氮被认为以简单氨基酸( Simard et al.2015)的形式共同通过MNs。这些分子在MN中传播迅速，在1或2天内从供体植物转移到真菌菌丝体(Wu et al. 2002; Heaton et al. 2012)，并在3天内转移到邻近植物的枝条(Wu et al. 2002)。
利用防止挥发性有机化合物(VOCs)的地上转移以及控制MN形成的实验设计，证明了胁迫信号通过MN从受损植物转移到健康植物，甚至比碳、营养物质或水更快。在与AMF MNs相关的供体植物受到昆虫或真菌侵染后的短短6小时内，未受损害的邻居中草食动物和病原体诱导的应激反应上调(Song et al. 2010, 2014; Babikova et al. 2013)。Song等( 2014 )发现AMF番茄供体菌食叶害虫斜纹夜蛾侵染6 h后，健康邻体中4个防卫相关基因上调表达，可能通过MN响应茉莉酸途径信号。它们表明，防御酶的产生增加了受体对害虫的抵抗力，正如食草动物体重增加较少所表明的那样，因此其适应性降低。在之前的研究中，Song等( 2010 )用叶面腐生菌（Alternaria solani）侵染AMF番茄植株，同样发现在未侵染的相邻植株中，编码防御酶的6个防御基因在65小时后被激活。在本研究中，使用突变体对照和上调的基因表明，水杨酸和茉莉酸途径参与了MN的信号传递(或者信号检测"窃听")。在一个通过EMF联系起来的美国花旗松和黄松MN中，受到某种昆虫侵染的（西部云杉芽虫？）花旗松的落叶，会在侵染后24小时内诱导相邻连接的黄松产生防御酶(Song et al.. 2015)。这些研究清楚地表明，即使在不同属的植物中，受体植物对通过MNs传递的胁迫信号也会产生快速的生理反应，这表明植物行为发生了转变，以保护适应性。
植物行为 Plant Behaviour
植物行为被定义为植物在一生中对环境刺激的反应，包括对化学物质、光和水的反应，在植物形态或生理上的变化(Karban 2008)。表型可塑性是植物的一个重要特征，是个体对环境变化做出反应的能力。McNickle et al. (2009 )将行为定义为植物可塑性的表达，就像一个决策点，其中每个选择都涉及到影响适合度的权衡。研究最多的植物行为包括改变地上形态以优化对阳光的获取(Smith 2000;Novoplansky 2009)，或改变生殖或防御性状以应对环境异质性(Karban 2008)。植物的行为反应也可以发生在地下，对营养物质和水的觅食( Hodge 2004 )和对根系竞争( Cahill et al. 2010)的反应。由于所有的森林植物都与菌根真菌形成专性共生体，植物的行为反应也必须包括由于其菌根状态(例如,真菌侵染后细根形态和/或产量的变化)而产生的任何生理变化。变化的相对速度、刺激的存在和变化的非永久性(例如,防御化学物质的短期产生)将植物行为与其他化学介导的过程区分开来( Karban 2008 )。
菌根网络对植物行为的影响 Mycorrhizal Network Effects on Plant Behaviour
通过MN连接的植物可以迅速改变其行为以响应真菌定殖和植物间的生化交流。迄今为止测定的植物行为反应包括菌根侵染、根系生长、地上部生长、光合速率、叶面营养、叶面防御化学和防御反应(图1，表1)的快速变化。例如，植物宿主通过MNs调整细根的产生(Pickles et al. 2010)对菌根侵染做出反应，这可能是由于植物生长素的产生，这在EMF (Frankenberger and Poth 1987; Gay et al., 1994; Karabaghli-Degron et al. 1998; Scagel and Linderman 1998; Felten et al. 2010)和AMF系统(Hanlon and Coenen 2011)中都被注意到。这些不同类型的植物行为反应发生在以下情况下: 在MN中连接的邻近植物(i)是相同或不同的物种，(ii)是近亲(具有相同的亲本谱系)或陌生人。这些观察对MN相关相互作用的进化后果提出了疑问。植物行为变化的质量和数量可以极大地改变一个地点的群落生态，包括种内和种间的相互作用、物种共存和生物多样性。相邻植物和相关生物适应性的变化也会对整个生态系统产生影响。在本节中，我们讨论了MNs可以影响植物行为的证据，并对植物群落和生态系统生态产生连锁反应。
MN介导的资源转移对植物行为的影响在单种和混交林的成功更新中非常明显。在北美西部花旗松林中，碳、氮和水通过MN从老树向再生幼苗的转移与净光合速率(Teste et al. 2010)、枝条水分关系(Schoonmaker et al. 2007)以及幼苗的枝条和根系的生长有关(Testeet al. 2009)。这些反应与幼苗存活率和生产力的提高有关，从而与森林的再生能力有关。它们是由观察到的碳、氮或水转移引起的，还是由MN的其他促进作用引起的，目前尚不清楚。然而，在一系列局部气候条件下，已经反复观察到花旗松幼苗对MNs的类似行为变化(Simard et al. 2012)。在另一项研究中，水分通过MNs从水分充足的植物转移到干旱胁迫的同种植物也与生长增加有关(Bingham and Simard 2011)。在这里，接收者幼苗通过MN获得水分，使它们能够改变根和茎的生长，从而提高存活率。该研究中，在干旱条件下，碳转移没有与水转移同时发生，表明植物对有限资源的行为反应具有可塑性。
到目前为止，我们只展示了植物对MNs中资源转移的单方面行为反应(即作为资源转移或胁迫信号接受者的植物的反应)。这在一定程度上是研究目标的结果，其中设计的实验是为了测试接收植物的行为反应，但也可能反映了MN中相对源和汇强度的重要性。在对AMF网络的研究中，例如，Walder et al. ( 2012) 的研究表明，亚麻提供的碳相对较少，但其94%的氮和磷来自MN，而高粱投入了大量的碳，但收获很少，这对高粱的生长没有积极的影响。然而，有趣的是，相对于在单作中生长的两种植物，混合生长的两种植物的生产力更高，这表明与MN的联系产生了未测量的效益。同样地，美国花旗松在与相连的黄松混合时生长较快，可能是由于改变了生长行为，通过MN获得多余的磷，而磷本来会被黄松作为"奢侈消费" (Perry et al.1989)。夏季从北美白桦到花旗松的种间碳转移也有明显的不对称效益，随着花旗松遮荫的增加，净转移量增加(Simard et al.1997a)。无论碳通过MN转移的净效应如何，北美白桦和花旗松都受益于混合生长而不是单一栽培，因为它们的生产力提高了(Sachs 1996)，对蜜环菌根感染的抵抗力增强了(Baleshta et al.，2005)，这可能是由于根际微生物病原拮抗性——荧光假单胞菌的种群规模更大了(DeLong et al.2002)。这些研究表明，植物对通过MN进行资源转移的行为反应是动态的，有时是不对称的，取决于植物的特性、MN中的源-汇模式和系统的环境条件(Hynson et al. 2012)。
防御信号通过MN传播，显然会导致受体植物的快速行为反应，这在叶面防御化学的突然变化(Babikova et al. 2013;Song et al. 2015)和害虫抗性(Song et al. 2010,2014)中是显而易见的(见上文)。例如，蚕豆(Vicia faba)通过MN将防御信号迅速传递给邻近的蚕豆植株来响应蚜虫的攻击，并通过产生抗蚜虫的化学物质和蚜虫捕食性引诱剂( Babikova et al. 2013)来响应蚜虫的攻击。这些高阶的相互作用代表了病虫害通过MN触发信号传播所产生的营养级联。在另一项不同的研究中，美国花旗松的落叶导致了防御信号和碳同时通过MNs转移到邻近的健康的美国黄松上，从而导致美国黄松防御酶产量增加，这可能是网络真菌为防止自己失去健康的宿主( Song et al. 2015)而进行的一种精心安排的策略。对害虫感染的反应也会导致植物-共生体系统行为发生更大规模的世代变化。由多种因素引起的外生菌根群落组成的变化，如寄主死亡率(例如天牛爆发; Kurz等2008)，可以导致影响宿主物种( Karst et al. 2015)后代的遗传效应。例如，在北美西部受山地松树甲虫引发的落叶松(Pinus contorta)末梢枯死影响较大的地区，EMF显著下降( ( Treu et al. 2014) )。与在未受甲虫侵害的松林土壤中生长的幼苗相比，在受到甲虫侵害的松林土壤中生长的幼苗表现出降低的生物量和减少的单萜类物质的生产量，揭示了由真菌共生菌( Karst et al. 2015)介导的跨级阶梯效应。
除了营养物质和防御化学物质外，化感物质也被证明可以通过菌丝( Barto et al. 2011 ; Achatz et al. 2014)在植物之间传递，这表明并非所有通过MNs传输的化学物质都有利于接收植物。Barto等(2011)的研究表明，MNs促进了天然化感物质、噻吩类物质、除草剂和咪草碇酸的转运，导致受体植物的生长下降。同样，与缺乏MN ( Achatz et al. 2014)的对照处理相比，当连接到MN时，番茄植株接受了更多的化感物质胡桃醌，会导致生长减少。这些偏害作用的例子表明，MNs可以作为从一个植物物种到另一个植物物种的生物化学战争或负反馈的信使。在先前的研究中，化感物质在实验室条件下被证明可以降低受体植物的活力和生长，但由于假设它们是通过空气释放传播的，因此被认为在原位产生有深远的影响( Duke 2010 )。这样一来，它们很快就会被稀释，从而阻止了有针对性的攻击。然而，通过MN的靶向递送证明了MN在隔离植物对化感物质的行为反应中的重要作用。因此，MN促进化感物质传递的能力代表了更高阶的相互作用，直接影响发送者和接受者植物的行为。
适应的行为机制 Mechanisms for Adaptive Behaviour
植物基因型对菌根真菌性状( Rosado et al.1994a ; Temelet al.2005)表现出遗传性，反之亦然( Rosado et al. 1994b)，表明了MNs在宿主适合度和适应性行为中发挥作用的一种机制。在大多数基本的尺度，不管是AMF还是EMF，其关联类型取决于植物的身份。在这些类别中，一些植物会与一个系列的真菌物种相关联(Brundrett 2009 )。共生关系的范围可以从互惠的(双方都受益)或共生的(一方受益而另一方不受影响)到寄生的(一方利用另一方) (Egger and Hibbett 2004)。这些表现在植物的生存、寿命、生长、生理、碳分配或繁殖适应性行为上。一种真菌可以与一种植物形成互利共生关系，同时利用另一种植物。菌类异养型植物（菌类异养：一种植物营养方式，植物通过与真菌共生，从真菌中获取营养，而不依赖光合作用）也许是这种利用方式中最极端的例子，植物通过MN ( e.g. Leake 1994 ; Massicotte et al. 2012)寄生于真菌获得其全部碳。这些植物连接到邻近的一棵树的MN上，并抽吸掉光合产物，使它们能够生存和生长。重要的是，这揭示了植物从菌根真菌中获取营养水平碳的机制的存在。MN的存在增加了该场景中所有参与者的适应度：(i)菌根真菌从树木(或多棵树)中获得碳，并可能利用菌类异养作为长距离探索和定殖的基地，(ii) 菌类异养可从真菌中获得碳，(iii)树木能接触到更广泛的土壤资源库，并与其他树木建立潜在的联系，以促进防御信号的检测。
在单一植物群落中，邻体植物的亲缘关系也会影响MNs是否会诱发适应性行为变化。例如，当AMF北美豚草（Ambrosia artisifolia L.）与近缘植物而非同种陌生植株( File et al. 2012)整合到一个MN中时，AMF北美豚草的叶面营养得到改善。这似乎与该系统的菌根连接有关，因为菌根定植在亲属苗中也有所增加(File et al.2012; Asay 2013)。这些发现表明，MNs可以在亲缘选择中发挥不可或缺的作用，但他们这样做的确切机制尚不清楚。然而，有强有力的证据表明，来自菌根或根系的生化信号参与其中。例如，Semchenko et al. (2014 )的研究表明，根系分泌物携带了邻体遗传相关性、种群起源和物种身份的特定信息，局部分泌的分泌物引发了邻体不同的根系行为响应。这包括根密度的增加，这是通过形态的变化而不是生物量分配来实现的，这表明植物限制了它们行为的能量成本。
由于绝大多数植物主要是原位菌根，任何涉及亲缘识别根系分泌物都可能通过菌根真菌过滤。在最近一项利用同位素探针的研究中，我们发现MNs从较年长的美国花旗松幼苗'供体'向较年轻的有亲属关系的'受体'幼苗根部传输的碳比向陌生的'受体'幼苗传输的碳更多，这表明MNs对有遗传关系的邻体具有适应优势( Pickles et 暂未发表)。这可能是由于近亲的菌根定植比陌生的幼苗更容易(Asay 2013)，并且在MN中形成了更强的汇，fileet al.人(2012)的研究也指出了这一效应。在近缘种植株中具有较高的定殖率可能是由于该菌系与树木间( e.g. Rosado et al.1994a, b )基因的互补遗传所致。为了建立一种互惠共生关系，真菌必须克服树木的病原防御系统，这涉及到激活基因表达特定的酶。最近的研究表明，一种EMF真菌双色蜡蘑（Laccariabicolor）会分泌一种效应蛋白( MiSSP7)，能抑制宿主产生茉莉酸（这是一种典型的干扰真菌感染的宿主防御反应），具有增强L . bicolor在宿主根部( Plett et al. 2014)定殖的作用。此外，杨属的寄主植物会通过其根系分泌物(Plett and Martin 2012)中的黄酮类物质来诱导双色蜡蘑中MiSSP7效应蛋白的产生。这些研究都揭示了，植物会积极地与真菌共生体交流以促进根系定植的一种机制，这对植物的行为有直接的影响。因此，由于根系分泌物( e.g . , Semchenko et al. 2014)的启动效应（priming effects），相关植物可能更容易建立互利共生关系，这也可能降低产酶的资源成本，或促进宿主和共适应真菌之间的基因型互补。需要更多的研究来阐明这个系统中每个参与者的作用。尽管如此，亲缘选择正在发生，亲属与陌生植株的行为差异证明了这一点，并与MN的形成有关，尽管MN引发行为反应的机制仍有待解决。
MN介导的植物行为的进化 Evolution of MN-Mediated Plant Behaviour
MNs的进化生态学及其对植物和真菌适应度的影响已经从个体选择和多级或群体选择两方面进行了讨论(Perry 1995; Wilkinson 1998; Babikova et al. 2013; Johnson and Gilbert 2015)。在本节中，我们用我们自己研究MN对植物行为影响的证据重新审视这些讨论。Perry(1995)提出的问题是: 为什么植物应该支持一个菌根真菌，为竞争植物提供碳(或营养物质或防御信号)？为什么真菌会将它从一株植物获得的碳传递到另一株植物呢?在回顾证据后，我们同意Wilkinson(1998)的观点，即个体选择似乎足以解释MNs内部的进化，但我们也同意Perry(1995)和whithamet 等(2006)的观点，即这种个体选择可以在群落环境中发生。对此有几种解释是可能的，有理由认为有多种机制发生，但一种机制对另一种机制的相对贡献可能因MN的条件而异。
假设选择发生在个体或基因水平，我们提出了两个可能的原因，即为什么一个植物会支持一个真菌，然后将其碳传递给另一个植物。首先，如果种子从母树上的扩散是有限的，正如我们所知道的( Perry et al. 2008)森林中的情况一样，那么母树和邻近幼苗之间可能存在高度的相关性。考虑到邻近的植物更可能是亲属，植物可能将碳传递给MN，然后将其传递给亲属，从而产生亲缘选择。这是一种包容性适应度，在父母个人的成本不是太高的前提下，确保一个亲属邻居的共享基因被传递下去对植物是有益的。在美国花旗松的研究中已经证明了针叶树种中亲缘选择的发生，以及菌根真菌在该机制中的参与。我们发现，与陌生邻体植株相比( B. J. Pickles et al. 2016)，从已建立的美国花旗松转移到附近亲属植株的碳量是陌生邻体的两倍，菌根定植、微量营养素水平(Asay 2013)也更大。这表明，在单种林分( Beiler et al. 2010)中，连接在须腹菌属（Rhizopogon）网络中的美国花旗松树可能表现得更像无性系植物，通过网络将资源传递给需要的相关植物，从而增加进化基因型的适应度。与此同时，在低北极苔原我们还发现在无性系桦树中大量的碳(占光合作用总量的5%)通过MN传递。这种碳转移似乎支持了在生长季节温暖时期，相关克隆生长在冻土带上的扩张(Deslippe and Simard 2011)。但是，如果受体植物是不相关的——也就是说，它们既不是亲缘幼苗，也不是无性系分株呢？我们发现，尽管量很少，但碳可以从成熟的花旗松树通过MNs传递到无关的花旗松幼苗(Teste et al. 2009)中。将碳转移到不相关的幼苗上，是否仅仅是连接到MN上的成本，或者供体树对碳转移的地点和数量有任何控制？我们的研究指向后者。Testeet al.人的研究发现，美国花旗松树将更多的碳和氮转移到供体树较大或受体苗需求较大的邻近幼苗上。此外，我们还发现，美国花旗松将净碳转移到不同物种的邻体，即北美白桦，然后在一年的不同时间( Philip 2006 )和在遮荫( Simard et al.1997b)增加的情况下，将净碳传递回美国花旗松。这些研究表明，碳转移的量取决于库的强度和供体( Teste et al.2009, 2010)的输入，因此表明供体对传递给网络真菌的碳量有一定程度的控制，供体可能将多余的光合产物捐赠给MN，然后根据库( Simard et al. 2012)的强度进行转运分配。从植物的角度来看，它将碳传递给其网络真菌，然后再将其传递给无关的植物个体的第二个原因是，通过MN中高度多样性和适应性菌根共生体的支持，对植物具有进化优势。MN中的广义真菌物种可以迅速进化到时间和空间多样性的环境中，为寿命较长的植物和树木提供了应对不确定性和变异性的机制( Wilkinson 1998 )。
第二个问题，为什么一个网络真菌会将碳从一个植物传递到另一个植物，也可以通过个体选择来解释。如果网络真菌从一个植物中获得的碳比其自身适合度所需的更多，那么它就可以将多余的碳供应给其他需要的网络植物，从而使其碳组合多样化，以防止其中一个宿主的潜在损失。这种来自多种植物的更安全的碳源对真菌物种在多变环境( (Perry et al.1989;Wilkinson 1998 ))中的适应性非常重要。从真菌物种的角度来看，只要有一个长期的碳源，参与网络的植物的亲缘关系应该是无关紧要的。Heil和Karban ( 2009 )也认为，通过VOC胁迫信号进行的植物间通讯可能是个体防御策略不可避免的结果，也可能是植物内部信号传递的延伸。为了支持这一点，我们发现，通过菌根真菌( Song et al. 2015)的互作，美国黄松同时接收了来自受损邻体美国花旗松的碳信号和防御信号。在这里，网络真菌可能起到了保护其净碳源的作用，将碳和信号分配给健康、更可靠的黄松。在不稳定的环境中，如受到胁迫的生态系统和气候变化导致的物种更替，MN可能因此从种间传递碳和防御信号中获益，偏爱能够提供更多碳( Kiers et al. 2011)的宿主。Babikova et al.(2013)也提出，将胁迫信号分配给提供更多碳的植物对真菌最有利。因此，基于MN的转移和信号可能是通过成本和收益演变为偏向互惠，但也可能是为了长期稳定而在胁迫环境中保持多种植物类属。目前还不清楚通过MNs传递或信号通路的特异性(Johnson and Gilbert 2015)，但食草动物特异性的差异，以及混合与单一植物群落稳定性的差异，为进一步研究提供了丰厚的基础。
当自然选择在群体水平表达而不是个体水平上的时候，群体选择就发生了。如果将个体组织成具有复杂社会结构的群体，促进群体成员的适合度，这被认为是可能的。当考虑到群体选择发生在群体形成的物种水平时，需要注意的是，个体选择理论和群体选择理论之间存在一致性。Perry ( 1995 )认为，群体选择的证据存在于合作集团中，在合作集团中，多个植物通过MNs联系在一起以实现互助。正是通过这些内在关系和正反馈，集团或团体的自组织行为才得以发展。合作集团会存在于群落中，特别是森林，在那里物种共享生态资源，并经历导致一种或多种植物物种中断的随机干扰(Perry 1995)。在森林中的MNs中存在针锋相对（tit-for-tat）和互惠利他主义（reciprocal altruism）的证据，这两主义都会对欺骗者(即只获益不回报的个体)产生抵制。与互利共生关系不同的是，针锋相对在美国白桦和美国花旗松( Simard et al. 1997a , b ; Philip et al. 2010)之间以及无关的美国花旗松( Teste et al. 2010)之间都被证明存在明显的双向传递。这种合作的双向交换发生在几天的时间内，似乎与参与网络的个体的行为和可能的适应性有关。然而，互惠利他主义，或者反复出现的囚徒困境发生的时间更长，这种解释更符合森林中高度变化的干扰和停滞现象。有一些证据表明，美国白桦和美国花旗松( Philip 2006 )或槭树和山慈姑幼苗（ Lerat et al. 2002）之间通过净碳转移方向的转变来响应几个月期间植物物候的差异变化，从而实现互惠利他。发生在美国花旗松-须腹菌属网络中的超链接也说明了MNs的拓扑结构是为树木之间复杂的互惠交换而设计的。在这些森林和其他森林中的这些树木被认为是基础物种( Simard 2009 )，基础树木的性状已被证明对相关的网络菌根真菌( Rosado et al.1994a , b )、鸟类和节肢动物群落(Whitham et al. 2006)、土壤微生物(施魏策尔et al.2008)、相连接邻体的潜在基因调控( Song et al. 2015)和后代幼苗( Karst et al. 2015)的生物化学具有遗传效应，表明了群体选择的重要性。因此，群体选择可能有助于解释为什么美国花旗松、美国白桦、以及它们相互连接的菌根真菌和相关联的土壤微生物的群落中的森林生产力和树木抗病性比单独种植的美国花旗松 ( Simard et al.2005)强。
复杂适应系统 Complex Adaptive Systems
地下"树木对话"是森林生态系统复杂适应性的基础过程。由于植物是陆地生态系统的基础，它们的行为作用相互、反馈和影响对于产生生态系统的涌现（emergent）特性很重要(Levin 2005)。考虑到MNs形成过程中固有的连通性，以及可通过它们介导的一系列引人注目的植物行为上的相互作用，植物行为和MNs之间存在着错综复杂的联系。在不列颠哥伦比亚的美国花旗松森林内部，幼苗在老的同种树木的MN内再生。MN的体系结构是无标度的，其中中心树相对于森林中的其他树木高度连接(Beiler et al.，2010)，这是复杂自适应系统的特征(Simard et al.，2013;Beiler et al. 2015)。MN的规模至少在几十米( Beiler et al. 2010)的数量级上，并且可能更大，单个真菌有时横跨数百公顷的森林( Ferguson et al.2003)。最近关于森林中植物-真菌连接多样性的研究表明，宿主植物与真菌共生菌( Toju et al. 2014; Beiler et al. 2015)之间的关系存在多个层次的嵌套。因此，整个生态系统网络中的每个个体成分(植物或真菌)将根据其连接的程度、多样性和et al.级水平而具有不同的潜力来影响其他每个个体的行为。如前所述，菌根真菌产生的连接是正( Song et al. 2010)和负( Achatz et al. 2014)反馈到植物行为的复杂适应性的动因，从而导致生态系统(Simard et al. 2013; Beiler et al. 2015)的自组织。弹性是无标度网络中相互作用和反馈的自然发生的（emergent）特性( Levin 2005 )。然而，目标中心树的丧失可能会越过破坏生态系统的阈值。通过对MNs的研究，我们开始刻画那些对系统主体行为和生态系统稳定性具有重要意义的连接。
未来的研究 Future Research
随着有关森林中潜在连通性水平的证据的出现，以及MN可能具有的影响程度，我们进一步的工作将和确定发送者和接收者的驱动因素，以及探索沿着菌根通信高速公路的信使和信息的性质。土壤中的根相互竞争(Cahill et al. 2010)，但邻近的树木在压力下会共享重要资源(Philip 2006)。所涉及的真菌可能介导植物之间的竞争，并允许合作( Kiers and van der Heijden 2006)。在野外环境中观察资源和信号分子的运动将使我们更好地理解温室实验中发现的各种成分是如何实际表现出来的，从而表现为我们观察到的复杂的生态系统格局。因此，建立实地实验来研究植物通讯的规模和多样性以及仅通过MN发生的行为反应是至关重要的。进一步阐明可以通过MN运输的植物信号分子阵列将有助于建立可能的全套地下通信。最后，需要通过实验来更好地理解MNs进化生态学中涉及的选择机制。
